Caine Wise - Channing Tatum
Jupiter Jones - Mila Kunis
Balem Abrasax - Eddie Redmayne
Titus Abrasax - Douglas Booth
Stinger Apini - Sean Bean
Kalique Abrasax - Tuppence Middleton
Famulus - Gugu Mbatha-Raw
Ibis - David Ajala
Synth Apini - Charlotte Beaumont
Zeno - Oleg Nasobin
Katharine Dunlevy - Vanessa Kirby
Chicanery Night - Edward Hogg
Jupiter Jones wird im Sternzeichen des Löwen geboren, bei aufsteigendem Jupiter. Ihre Mutter ist daher der Meinung, dass sie Großes leisten wird. Inzwischen erwachsen, sieht Jupiters Realität jedoch anders aus: Sie arbeit als Putzfrau. Als sie Eizellen in einer Klinik spenden will, wird sie von Außerirdischen (später als Sucher bezeichnet) angegriffen, die sie töten wollen. Ihr kommt Caine, ein genetisch produzierter (Kreuzung von Mensch und Wolf) Ex-Militär-Jäger gerade rechtzeitig zu Hilfe. Er bringt sie zum Schutz zu seinem früheren Vorgesetzten Stinger. Dieser klärt sie über ihr königliches Erbgut auf. Sie hat exakt die gleiche DNA wie die getötete Königin der Familie Abrasax, welche eine der reichsten und mächtigsten Familien im Universum ist. Zum Besitz der Familie zählt unter anderem die Erde. Doch ihre Abstammung birgt auch große Gefahr: Der zwielichtige Balem will Jupiter tot sehen. Er hat als Erbe unter anderem die gewinnbringende Erde bekommen und will diese mit Annahme der royalen Titel durch Jupiter nicht kurz vor der Ernte verlieren.
Nachdem sie von Titus, dem zweiten Sohn der einstigen Königin, beinahe zu einer Hochzeit gezwungen wurde, gesteht sie Caine ihre Liebe. Dieser rettet sie aus jeglichen Gefahrensituationen, da er ein Auge auf sie geworfen hat, es jedoch aufgrund seiner Vergangenheit und seines Status leugnet. Hier erfährt sie auch, was die so genannte Ernte eines Planeten bedeutet. Das wichtigste Handelsgut im Universum ist Lebenszeit. Diese wird in Form einer verjüngenden Flüssigkeit verkauft, welche aus Menschen hergestellt wird. Ein Planet wird bevölkert und mit steigender Population wertvoller. Für eine Ampulle müssen 100 Menschen sterben.
Schockiert von dieser Nachricht, beginnt sie zu begreifen, welche Verantwortung sie mit Antritt des royalen Titels hat. Um sie zu sich zu locken, lässt Balem Jupiters Familie entführen. Er bietet ihr im Tausch gegen die Erde das Leben ihrer Familie. Nach langem Zögern lehnt sie seinen Vorschlag ab, da sie ihm nicht traut. Es kommt zum Kampf, bei dem sich herausstellt, dass er damals seine Mutter, die Königin, getötet hat, um an das Erbe zu gelangen.
Caine ist ihr in der Zwischenzeit zum Planeten Jupiter, auf dem sich Balems Produktionsstätte befindet, gefolgt. Durch den Absturz seines Fluggerätes beschädigt er die Außenhülle der Stätte und es dringen giftige und hochexplosive Gase ein. Auf der Suche nach ihr rettet Caine Jupiters Familie und bringt sie auf ein Raumschiff der Weltraumpolizei in Sicherheit. Balem stirbt im Kampf mit Jupiter, welche dann in letzter Sekunde von Caine gerettet wird.
In einer neuen Szene sieht man Jupiter in ihrem normalen Alltag beim Putzen und beim Abendessen mit ihrer Familie. Im Anschluss hat sie ein Date mit Caine. Auf dem Dach eines Wolkenkratzers fragt er sie, ob sie ihrer Familie je verraten wird, dass ihr jetzt die Erde gehört. Sie verneint ...